THERYA, 2016, Vol. 7 (3): 371-392 DOI: 10.12933/therya-16-391 ISSN 2007-3364
La etología puede relacionarse con la estructura genética
de una población: Chaetodipus siccus un caso de estudio
Ethology may be related to the genetic structure of a population: Chaetodipus siccus as a study case
Eduardo Felipe Aguilera-Miller1*
1 Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste. Instituto Politécnico Nacional 195, La Paz 23090. Baja California Sur, México. E-mail: relupin@gmail.com (EAM).
Philopatry is a biological trait present in a wide variety of zoological taxa. Such conduct is considered as the basis of social behavior among rodents as well as a promoter of spatial distribution of individuals. Females are typically philopatric, thereby they have access to resources to breed offspring. This philopatric tendency is partly responsible of the genetic structuring in the natural populations of mammals. Heteromyid rodents conform complex communities and the agonistic interactions among them are common. Aggressiveness is the way to establish dominance hierarchies. By means of setting a hierarchy, dominant individuals have priority access to critical resources. Chaetodipus siccus is an endemic heteromyid of the Baja California peninsula, distributed on an area of ~270 km2, in which a particular pattern of high variation of matrilineal lineages has been observed. That is why it is hypothesized the presence of multiple spatially segregated matrilineal lineages, which are promoted by the aggressive nature of the species, which leads to limited panmixia in the range of C. siccus. To test these hypotheses, it has been conducted a statistically parsimonious haplotype network study using matrilineal markers and behavioral experiments of intra and interspecific dominance. Thirty-four localities were surveyed through C. siccus distribution to capture specimens (n = 143) for the statistically parsimonious network. Muscle tissue was employed to DNA extraction and fragments of Cytb and COI genes were sequenced. To study intraspecific and interspecific dominance, ethological experiments under different conditions were conducted between females. For this purpose, 52 adult females of C. siccus and five adult females of C. arenarius, C. ammophilus, C. spinatus and C. rudinoris were captured alive and maintained in captivity. Encounters took place inside neutral arenas every other night. Individuals were housed individually inside social cages. Fifty-three haplotypes of Cytb and 15 of COI were identified from 143 individuals of C. siccus. A high variety of private haplotypes were observed (31 for Cytb and 5 for COI). The presence of a dominant individual over another was observed in all conditions of experiments of intraspecific and interspecific dominance. Dominant females were statistically more aggressive than subordinated females (P < 0.001) even C. siccus dominated the other species. A marked genetic structure is observed, with considerable presence of private haplotypes. It is considered that genetic structure occurs when subpopulations are at least partially isolated from each other. There are no appreciable physical barriers within the range of the species. This is why it is considered that ethological interactions more than geographical features may limit gene flow within the population of C. siccus. Structures with an unusual number of haplotypes in small geographical areas, such as C. siccus, have been previously recognized for other mammal species. It is argued that this pattern is the result of a philopatric character of females; such conduct restricts gene flow between areas. The existence of several matrilineal lineages geographically restricted proposes that females do not disperse, but remain within a very small geographic area. This points directly to the presence of philopatry in females. Agonistic behaviors are the means by which an individual maintains its hierarchy over others, defining its preferential access to resources. For females of C. siccus, its extremely aggressive nature and a territorial behavior have resulted in segregation of matrilineal lineages.
Key words: agonistic encounters; gene flow; Heteromyidae; hierarchies of dominance; matrilines.
La filopatría, rasgo biológico presente en una amplia variedad de taxa zoológicos, es considerada como base del comportamiento social entre roedores. También es promotor importante de la distribución espacial de los individuos. Las hembras son típicamente filopátricas, característica que les confiere acceso a los recursos necesarios para criar a su progenie. Esta tendencia filopátrica es en parte, responsable de la estructuración genética en poblaciones naturales de mamíferos. Los heterómidos conforman comunidades complejas y las interacciones agonísticas entre éstos es un patrón generalizado. La agresividad es el medio por el cual se establecen jerarquías de dominancia; gracias a éstas, los individuos dominantes obtienen acceso prioritario a recursos. Chaetodipus siccus es endémico de la península de Baja California, distribuido en un área de ~270 km2 y en el cual se ha identificado un peculiar patrón de diversidad de linajes matrilineales. Por esto, se tiene la hipótesis de la presencia de múltiples linajes matrilineales segregados espacialmente y promovidos por la naturaleza agresiva de la espacie, lo que limita la panmixia dentro de su área de distribución. Para probar esta hipótesis se realizó una red de haplotipos estadísticamente parsimoniosa empleando marcadores de herencia materna y experimentos etológicos de dominancia a nivel intra e interespecífico. Se visitaron 34 localidades para capturar individuos de C. siccus (n = 143) para el análisis de la red estadísticamente parsimoniosa. Se empleó tejido muscular para la extracción de DNA y se secuenciaron fragmentos de Cytb y COI. Para estudiar la dominancia intra e interespecífica, se condujeron experimentos etológicos bajo diversas condiciones entre hembras. Para esto, 52 hembras de C. siccus y cinco hembras de C. arenarius, C. ammophilus, C. spinatus y C. rudinoris fueron capturadas vivas y mantenidas en cautiverio. Los encuentros tuvieron lugar en arenas neutrales, cada tercera noche. Los individuos fueron alojados individualmente dentro de cajas sociales. Se identificaron 53 haplotipos de Cytb y 15 de COI a partir de 143 individuos de C. siccus. Se observó una considerable cantidad de haplotipos únicos (31 para Cytb y 5 para COI). La presencia de un individuo dominante y uno subordinado fue observada a través de las diferentes condiciones evaluadas durante los experimentos etológicos de dominancia intra e interespecífica. Las hembras dominantes fueron estadísticamente más agresivas que las subordinadas (P < 0.001), incluso, C. siccus dominó a las demás especies. Se observó una marcada estructura genética con la presencia de varios haplotipos únicos. Se considera que tal estructura se presenta cuando las subpoblaciones están aisladas entre ellas, al menos parcialmente. Dentro del área de distribución de la especie no existen barreras físicas apreciables. Es por esto que las interacciones etológicas entre individuos, más que las características geográficas del hábitat, pueden ser las responsables del flujo limitado de genes, dentro de la población de C. siccus. Estructuras con un inusual número de haplotipos distribuidos en áreas geográficas pequeñas, como el caso de C. siccus, han sido observadas previamente en otras poblaciones de mamíferos. Se argumenta que este patrón resulta del carácter filopátrico entre hembras, conducta que restringe el flujo genético entre áreas. La existencia de linajes matrilineales restringidos geográficamente propone que las hembras no se dispersan y permanecen en pequeñas áreas geográficas. Esto apunta directamente a la presencia de filopatría femenina. Los comportamientos agonísticos son el medio por el cual un individuo mantiene su jerarquía ante otros, lo que define su acceso preferencial a los recursos. En las hembras de C. siccus, su naturaleza extremadamente agresiva y su comportamiento territorial ha resultado en la segregación espacial de múltiples haplotipos matrilineales.
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Introducción
A medida que los individuos maduran, éstos tienen la opción de dispersarse o retrasar la dispersión y permanecer en el mismo sitio en el que nacieron, a esto se le denomina filopatría (Solomon 2003). Aunque gran interés en el estudio de la filopatría se debe a que dicha conducta es considerada como la base del comportamiento social entre los roedores (Michener 1983; Waser y Jones 1983; Solomon 2003; Clutton-Brock y Lukas 2012), también puede influir en la distribución espacial de individuos (Solomon y Getz 1997; Blumstein y Armitage 1999; Lacey 2000) y de linajes, promovidos principalmente por las hembras (Chesser 1991; Dixon 2011). El estudio de la filopatría se ha abordado de diferentes maneras según el autor o el grupo de organismos estudiado. Debido a sus varias connotaciones, se utilizará la idea propuesta por Waser y Jones (1983) que hace referencia a la permanencia de un individuo, en su lugar de nacimiento, aún después de haber alcanzado la madurez e independencia parental. Entre los mamíferos, las hembras son típicamente filopátricas (Chesser 1991; Dixon 2011), ya que de esta manera tienen acceso a sitios de refugio y de forrajeo previamente conocidos y posiblemente heredados (McGuire et al. 1993), esenciales para la crianza de su progenie (Greenwood 1980).
Los roedores de la familia Heteromyidae son un grupo de mamíferos en los que se ha estudiado la evolución de diversos patrones de comportamiento (e. g. Randall 1984a, b; Bleich y Price 1995; Newmark y Jenkins 2000; Winters y Waser 2003; Cooper y Randall 2007; Meshriy et al. 2011). Este grupo de roedores se distribuye principalmente en los ambientes áridos de Norteamérica (Vaughan et al. 2000). Las condiciones imperantes en estos ambientes los han forzado a adquirir estrategias tanto fisiológicas como de comportamiento para poder sobrevivir a ciclos de precipitación extrema seguidos de largos periodos de sequía (Vander-Wall 1990). Es por esto que la obtención y defensa del recurso alimenticio son centrales para estos organismos. Las comunidades de heterómidos pueden ser muy complejas, debido a que se ha registrado la coexistencia de hasta seis especies diferentes (Brown y Harney 1993; Vaughan et al. 2000), por lo que la defensa de territorios entre conespecíficos y especies simpátricas es un patrón generalizado (Eisenberg 1963; Jones 1993; Shier y Randall 2007). Los heterómidos representan un grupo de especies solitarias, pero tienen sistemas sociales sólidos y establecen familiaridad con individuos estrechamente relacionados (Cooper y Randall 2007). El sobrelapamiento de territorios es un fenómeno común que contribuye a la organización social y promueve la tolerancia (Shier y Randall 2007; Vázquez y Álvarez-Castañeda 2011), de esta manera se evitan enfrentamientos y agresiones que pueden tener un alto costo energético en temporadas de intensa competencia por recursos (Silk 2007; Holekamp et al. 2012). No obstante, existe la evidencia de comportamientos agresivos entre heterómidos (Eisenberg 1963; Randall 1993). La agresión es el medio por el cual se establecen jerarquías de dominancia, con las que se puede mediar la prioridad de acceso a los recursos, de esta forma, las hembras dominantes podrán monopolizar sitios de crianza o forrajeo y permanecer filopátricas (Newmark y Jenkins 2000). Los experimentos de agresividad se han utilizado frecuentemente en investigaciones de interacciones agonísticas entre roedores (Harper y Batzli 1997; Johannesen et al. 2002; Shier y Randall 2007) y entre musarañas (Oleinichenko 2000; Rychlik y Zwolak 2006). La agresión parece ser una adaptación primaria para hacer frente a la competencia (Moynihan 1998); así, la cantidad de conductas agonísticas específicas dirigidas hacia un competidor deberán reflejar el grado de competencia verdadera (MacArthur 1972; Perri y Randall 1999). Destacan dos estudios que abordan las jerarquías de dominancia entre heterómidos. En el primero se abordaron las relaciones de dominancia entre especies simpátricas (Dipodomys stephensi y D. agilis) mediante encuentros agonísticos en el laboratorio, con el propósito de determinar si dichas conductas previenen el uso del mismo hábitat (Bleich y Price 1995). Dipodomys stephensi demostró ser dominante y excluir a D. agilis, con lo que los autores concluyen que el dominio interespecífico puede ser un factor importante en el uso diferencial del hábitat. En el segundo estudio se examinó la mediación de interacciones intraespecíficas en D. heermanni y se probó si individuos no conocidos entre sí establecen una jerarquía de dominancia con la posterior disminución de conductas agresivas (Shier y Randall 2007). Los resultados sugieren que las jerarquías de dominancia pueden ser el medio para mitigar la agresión.
Los procesos poblacionales primarios como la especiación (Doebeli y Dieckmann 2003), el flujo genético (Hedrick 2001) y las asociaciones entre individuos (Wang et al. 2011) afectan y reflejan patrones de estructuración genética. El análisis de las variaciones en el DNA mitocondrial de los individuos ha contribuido significativamente en la identificación de estructura genética en las poblaciones naturales (Avise 2000). Los estudios socio-genéticos han establecido que la mayoría de los mamíferos se caracterizan por exhibir un sistema poligínico con la presencia de hembras filopátricas y la asociación de éstas en grupos matrilineales estrechamente emparentados (Clutton-Brock 1989; Kappeler et al. 2002). Sin embargo, se ha observado que las especies del género Chaetodipus presentan un sistema social en donde los adultos son solitarios (Genoways y Brown 1993; Jones 1993; Nowak 1999). La historia evolutiva de los heterómidos se basa en sólidas hipótesis que encuentran sustento en la información obtenida de varios marcadores moleculares (Neiswenter y Riddle 2010).
El ratón de abazones arenoso C. siccus (Osgood 1907) es parte del complejo arenarius, el cual también incluye a C. arenarius (Merriam 1894) y C. ammophilus (Roth 1976; Álvarez-Castañeda y Rios ٢٠١١; Rios y Álvarez-Castañeda 2013). C. siccus, originalmente descrito como subespecie de C. arenarius (Patton y Álvarez-Castañeda 199
29.177
1195
< 0.001
b
6
2
20.849
952
< 0.001
c
6
1
27.868
1257
< 0.001
d
6
1
25.976
997
< 0.001
Experimento 3
a
3
2
23.263
781
< 0.001
b
6
1
21.828
824
< 0.001
c
6
2
18.053
873
< 0.001
d
6
1
17.079
473
< 0.001
Experimento 4
C. siccus-C.arenarius
a
3
2
9.702
425
< 0.001
b
3
2
7.283
285
< 0.001
c
3
2
11.470
400
< 0.001
C. siccus-C.ammophilus
a
4
2
12.820
562
< 0.001
b
3
2
13.530
540
< 0.001
c
3
2
12.504
552
< 0.001
C. siccus-C. spinatus
a
3
2
13.249
473
< 0.001
b
3
2
11.644
357
< 0.001
c
3
2
12.817
498
< 0.001
C. siccus-C.rudinoris
a
3
2
7.362
750
< 0.001
b
3
2
6.481
647
< 0.001
c
3
2
8.809
868
< 0.001
Tabla 2. Porcentaje de dominancia presentada por Chaetodipus siccus sobre las cuatro especies (con su respectivo porcentaje de masa corporal en gramos con respecto a C. siccus; C. arenarius, C. ammophilus, C. spinatus y C. rudinoris), durante los encuentros (n = 25) de las tres diferentes condiciones del experimento de dominancia con base en la defensa del recurso alimenticio. Condición a (hembras en ayuno de 24 h), b (ad libitum) y c (hembra dominante ad libitum / subordinada en ayuno de 24 h).
|
Dominancia de C. siccus sobre: |
||||
|
C. arenarius (105%) |
C. ammophilus (111%) |
C. spinatus (131%) |
C. rudinoris (181%) |
|
|
a) ambas ayuno |
84 |
80 |
72 |
56 |
|
b) ambas ad libitum |
72 |
80 |
64 |
64 |
|
c) dominante ad libitum |
75 |
80 |
88 |
80 |